翼年代记在讲的是在沙漠城市玖楼国，少年小狼多年前，跟随养父考古家藤隆来到这国家，希望发掘该国的翼形遗迹，以解开玖楼国的历史之谜。小狼因此认识了玖楼国中的各人，包括与他青梅竹马的小樱公主。二人一直互相心仪，但小狼碍于身分问题，一直不敢表白。藤隆辞世后，小狼继承父亲遗志，继续挖掘和研究工作。

小樱本打算向小狼表白爱意，但当天晚上飞王控制小樱前往遗迹，遗迹因拥有无穷力量的小樱的到来突然发生异样，催动了小樱身上力量的苏醒，使小樱身上长出记忆之翅，并在遗迹中隐没。小狼冲上去抱住小樱。由于小狼的打断，记忆之翅上的羽毛一根根飞散，接着她便昏迷不醒。

为了拯救小樱，小狼带着小樱与新结识的法伊和黑钢踏上了在不同次元甚至不同时间寻找羽毛的征程，而飞王也在密切关注着事情的进展。只是主人公四人不会想到，这一切的一切，都是一个巨大的阴谋。